Сравнительное исследование экспрессии генов глутаматергической и ГАМКергической систем в гиппокампе крысы после окклюзии средней мозговой артерии и центрального введения липополисахарида

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Среди ответов на ранних стадиях инсульта ключевое значение для развития постишемических функциональных последствий имеет активация нейродегенеративных и провоспалительных процессов в гиппокампе. Однако остается не вполне ясным, какие именно гены вовлечены в эти процессы. Целью данной работы было сравнительное исследование экспрессии генов, кодирующих транспортеры и рецепторы глутамата и ГАМК, а также маркеров воспаления в гиппокампе через сутки после двух видов ишемического воздействия (окклюзии средней мозговой артерии (MCAO) по модели Коизуми - MCAO-MK и по модели Лонга - MCAO-ML), а также после прямой провоспалительной активации центральным введением бактериального липополисахарида (LPS). Полученные результаты выявили различия и сходства между ответами на примененные в работе воздействия. После MCAO-ML и введения LPS обнаружено большее число изменивших экспрессию генов, связанных с активацией апоптоза и нейровоспаления, рецепцией глутамата, а также маркеров ГАМКергической системы, чем после MCAO-MK. В свою очередь, MCAO-MK и LPS характеризовались, по сравнению с MCAO-ML, изменением большего числа генов, вовлекаемых в транспорт глутамата. Наиболее ярко проявившимися отличиями MCAO-ML от MCAO-MK и LPS явились изменения в экспрессии генов кальмодулина и кальмодулин-зависимых киназ. Выявленные особенности ответов транскриптома гиппокампа на две модели ишемии в результате MCAO и прямой провоспалительный стимул будут способствовать дальнейшему пониманию причин и молекулярных механизмов, лежащих в основе разнообразия последствий инсультов как в модельных исследованиях, так и в клинике.

Об авторах

Т. С Калинина

ФИЦ Институт цитологии и генетики СО РАН

Email: gtshi@bionet.nsc.ru
600090 Новосибирск, Россия

Г. Т Шишкина

ФИЦ Институт цитологии и генетики СО РАН

Email: gtshi@bionet.nsc.ru
600090 Новосибирск, Россия

Д. А Ланшаков

ФИЦ Институт цитологии и генетики СО РАН

Email: gtshi@bionet.nsc.ru
600090 Новосибирск, Россия

Е. В Сухарева

ФИЦ Институт цитологии и генетики СО РАН

Email: gtshi@bionet.nsc.ru
600090 Новосибирск, Россия

М. В Онуфриев

ФГБУН Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Email: gtshi@bionet.nsc.ru
117485 Москва, Россия

Ю. В Моисеева

ФГБУН Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Email: gtshi@bionet.nsc.ru
117485 Москва, Россия

Н. В Гуляева

ФГБУН Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Email: gtshi@bionet.nsc.ru
117485 Москва, Россия

Н. Н Дыгало

ФИЦ Институт цитологии и генетики СО РАН

Email: gtshi@bionet.nsc.ru
600090 Новосибирск, Россия

Список литературы

  1. Rudolph, M., Schmeer, C. W., Günther, M., Woitke, F., Kathner-Schaffert, C., Karapetow, L., Lindner, J., Lehmann, T., Jirikowski, G., Witte, O. W., Redecker, C., and Keiner, S. (2021) Microglia-mediated phagocytosis of apoptotic nuclei is impaired in the adult murine hippocampus after stroke, Glia, 69, 2006-2022, doi: 10.1002/glia.24009.
  2. Rolls, E. T. (1996) A theory of hippocampal function in memory, Hippocampus, 6, 601-620, doi: 10.1002/(SICI)1098-1063(1996)6:6<601::AID-HIPO5>3.0.CO;2-J.
  3. Gulyaeva, N. V., Onufriev, M. V., and Moiseeva, Y. V. (2021) Ischemic stroke, glucocorticoids, and remote hippocampal damage: a translational outlook and implications for modeling, Front. Neurosci., 15, 781964, doi: 10.3389/fnins.2021.781964.
  4. Robinson, R. G., and Jorge, R. E. (2016) Post-stroke depression: a review, Am. J. Psychiatry, 173, 221-231, doi: 10.1176/appi.ajp.2015.15030363.
  5. Globus, M. Y., Busto, R., Martinez, E., Valdes, I., Dietrich, W. D., and Ginsberg, M. D. (1991) Comparative effect of transient global ischemia on extracellular levels of glutamate, glycine, and gamma-aminobutyric acid in vulnerable and nonvulnerable brain regions in the rat, J. Neurochem., 57, 470-478, doi: 10.1111/j.1471-4159.1991.tb03775.x.
  6. Luo, Y., Ma, H., Zhou, J. J., Li, L., Chen, S. R., Zhang, J., Chen, L., and Pan, H. L. (2018) Focal cerebral ischemia and reperfusion induce brain injury through α2δ-1-bound NMDA receptors, Stroke, 49, 2464-2472, doi: 10.1161/STROKEAHA.118.022330.
  7. Magi, S., Piccirillo, S., and Amoroso, S. (2019) The dual face of glutamate: from a neurotoxin to a potential survival factor-metabolic implications in health and disease, Cell. Mol. Life Sci., 76, 1473-1488, doi: 10.1007/s00018-018-3002-x.
  8. Deisseroth, K., Singla, S., Toda, H., Monje, M., Palmer, T. D., and Malenka, R. C. (2004) Excitation-neurogenesis coupling in adult neural stem/progenitor cells, Neuron, 42, 535-552, doi: 10.1016/s0896-6273(04)00266-1.
  9. Hu, J., Li, C., Hua, Y., Liu, P., Gao, B., Wang, Y., and Bai, Y. (2020) Constraint-induced movement therapy improves functional recovery after ischemic stroke and its impacts on synaptic plasticity in sensorimotor cortex and hippocampus, Brain Res. Bull., 160, 8-23, doi: 10.1016/j.brainresbull.2020.04.006.
  10. Ikonomidou, C., and Turski, L. (2002) Why did NMDA receptor antagonists fail clinical trials for stroke and traumatic brain injury? Lancet Neurol., 1, 383-386, doi: 10.1016/s1474-4422(02)00164-3.
  11. Biegon, A., Liraz-Zaltsman, S., and Shohami, E. (2018) Stimulation of N-methyl-D-aspartate receptors by exogenous and endogenous ligands improves outcome of brain injury, Curr. Opin. Neurol., 31, 687-692, doi: 10.1097/WCO.0000000000000612.
  12. Shishkina, G. T., Kalinina, T. S., Gulyaeva, N. V., Lanshakov, D. A., and Dygalo, N. N. (2021) Changes in gene expression and neuroinflammation in the hippocampus after focal brain ischemia: involvement in the long-term cognitive and mental disorders, Biochemistry (Moscow), 86, 657-666, doi: 10.1134/S0006297921060043.
  13. Batista, C. R. A., Gomes, G. F., Candelario-Jalil, E., Fiebich, B. L., and de Oliveira, A. C. P. (2019) Lipopolysaccharide-induced neuroinflammation as a bridge to understand neurodegeneration, Int. J. Mol. Sci., 20, 2293, doi: 10.3390/ijms20092293.
  14. Chung, J. Y., Yi, J. W., Kim, S. M., Lim, Y. J., Chung, J. H., and Jo, D. J. (2011) Changes in gene expression in the rat hippocampus after focal cerebral ischemia, J. Korean Neurosurg. Soc., 50, 173-178, doi: 10.3340/jkns.2011.50.3.173.
  15. Wang, C., Liu, M., Pan, Y., Bai, B., and Chen, J. (2017) Global gene expression profile of cerebral ischemia-reperfusion injury in rat MCAO model, Oncotarget, 8, 74607-74622, doi: 10.18632/oncotarget.20253.
  16. Shishkina, G. T., Gulyaeva, N. V., Lanshakov, D. A., Kalinina, T. S., Onufriev, M. V., Moiseeva, Y. V., Sukhareva, E. V., and Babenko, V. N. (2021) Identifying the involvement of pro-inflammatory signal in hippocampal gene expression changes after experimental ischemia: transcriptome-wide analysis, Biomedicines, 9, 1840, doi: 10.3390/biomedicines9121840.
  17. Bonow, R. H., Aïd, S., Zhang, Y., Becker, K. G., and Bosetti, F. (2009) The brain expression of genes involved in inflammatory response, the ribosome, and learning and memory is altered by centrally injected lipopolysaccharide in mice, Pharmacogenomics J., 9, 116-126, doi: 10.1038/tpj.2008.15.
  18. Smith, H. K., Russell, J. M., Granger, D. N., and Gavins, F. N. (2015) Critical differences between two classical surgical approaches for middle cerebral artery occlusion-induced stroke in mice, J. Neurosci. Methods, 249, 99-105, doi: 10.1016/j.jneumeth.2015.04.008.
  19. Shah, F. A., Li, T., Kury, L. T. A., Zeb, A., Khatoon, S., Liu, G., Yang, X., Liu, F., Yao, H., Khan, A.-U., Koh, P. O., Jiang, Y., and Li, S. (2019) Pathological comparisons of the hippocampal changes in the transient and permanent middle cerebral artery occlusion rat models, Front. Neurol., 10, 1178, doi: 10.3389/fneur.2019.01178.
  20. Onufriev, M. V., Moiseeva, Y. V., Zhanina, M. Y., Lazareva, N. A., and Gulyaeva, N. V. (2021) A comparative study of Koizumi and Longa methods of intraluminal filament middle cerebral artery occlusion in rats: early corticosterone and inflammatory response in the hippocampus and frontal cortex, Int. J. Mol. Sci., 22, 13544, doi: 10.3390/ijms222413544.
  21. Koizumi, J.Y., Nakazawa, T., and Ooneda, G. (1986) Experimental studies of ischemic cerebral edema. I. A new experimental model of cerebral embolism in rats in which recirculation in the ischemic area can be introduced, Jpn. J. Stroke, 8, 1-8, doi: 10.3995/jstroke.8.1.
  22. Longa, E. Z., Weinstein, P. R., Carlson, S., and Cummins, R. (1989) Reversible middle cerebral artery occlusion without craniectomy in rats, Stroke, 20, 84-91, doi: 10.1161/01.str.20.1.84.
  23. Onufriev, M. V., Stepanichev, M. Y., Moiseeva, Y. V., Zhanina, M. Y., Nedogreeva, O. A., Kostryukov, P. A., Lazareva, N. A., and Gulyaeva, N. V. (2022) A comparative study of two models of intraluminal filament middle cerebral artery occlusion in rats: long lasting accumulation of corticosterone and interleukins in the hippocampus and frontal cortex in Koizumi model, Biomedicines, 10, 3119, doi: 10.3390/biomedicines10123119.
  24. Arvidsson, A., Kokaia, Z., and Lindvall, O. (2001) N-methyl-D-aspartate receptor-mediated increase of neurogenesis in adult rat dentate gyrus following stroke, Eur. J. Neurosci., 14, 10-18, doi: 10.1046/j.0953-816x.2001.01611.x.
  25. Dygalo, N. N., Bannova, A. V., Kalinina, T. S., and Shishkina, G. T. (2004) Clonidine increases caspase-3 mRNA level and DNA fragmentation in the developing rat brainstem, Dev. Brain Res., 152, 225-231, doi: 10.1016/j.devbrainres.2004.06.018.
  26. Gulyaeva, N. V. (2019) Biochemical mechanisms and translational relevance of hippocampal vulnerability to distant focal brain injury: the price of stress response, Biochemistry (Moscow), 84, 1306-1328, doi: 10.1134/S0006297919110087.
  27. Gulyaeva, N. V. (2019) Functional neurochemistry of the ventral and dorsal hippocampus: stress, depression, dementia and remote hippocampal damage, Neurochem. Res., 44, 1306-1322, doi: 10.1007/s11064-018-2662-0.
  28. Li, Y., Tan, L., Yang, C., He, L., Deng, B., Huang, X., Liu, S., Liu, L., Wang, J., and Guo, J. (2022) Comparison of middle cerebral artery occlusion models conducted by Koizumi and Longa methods: a systematic review and meta-analysis of rodent data [Preprint], Research Square, doi: 10.21203/rs.3.rs-2398116/v1.
  29. Gulyaeva, N., Thompson, C., Shinohara, N., Lazareva, N., Onufriev, M., Stepanichev, M., Moiseeva, Y., Fliss, H., and Hakim, A. M. (2003) Tongue protrusion: a simple test for neurological recovery in rats following focal cerebral ischemia, J. Neurosci. Methods, 125, 183-193, doi: 10.1016/s0165-0270(03)00056-6.
  30. Zhanina, M. Y., Druzhkova, T. A., Yakovlev, A. A., Vladimirova, E. E., Freiman, S. V., Eremina, N. N., Guekht, A. B., and Gulyaeva, N. V. (2022) Development of post-stroke cognitive and depressive disturbances: associations with neurohumoral indices, Curr. Issues Mol. Biol., 44, 6290-6305, doi: 10.3390/cimb44120429.
  31. States, B. A., Honkaniemi, J., Weinstein, P. R., and Sharp, F. R. (1996) DNA fragmentation and HSP70 protein induction in hippocampus and cortex occurs in separate neurons following permanent middle cerebral artery occlusions, J. Cereb. Blood Flow Metab., 16, 1165-1175, doi: 10.1097/00004647-199611000-00011.
  32. Uchida, H., Fujita, Y., Matsueda, M., Umeda, M., Matsuda, S., Kato, H., Kasahara, J., Araki, T. (2010) Damage to neurons and oligodendrocytes in the hippocampal CA1 sector after transient focal ischemia in rats, Cell. Mol. Neurobiol., 30, 1125-1134, doi: 10.1007/s10571-010-9545-5.
  33. Ransohoff, R. M. (2016) How neuroinflammation contributes to neurodegeneration, Science, 353, 777-783, doi: 10.1126/science.aag2590.
  34. Xu, A. L., Zheng, G. Y., Ye, H. Y., Chen, X. D., and Jiang, Q. (2020) Characterization of astrocytes and microglial cells in the hippocampal CA1 region after transient focal cerebral ischemia in rats treated with Ilexonin A, Neural Regen. Res., 15, 78-85, doi: 10.4103/1673-5374.264465.
  35. Rosenberg, G. A. (2009) Matrix metalloproteinases and their multiple roles in neurodegenerative diseases, Lancet Neurol., 8, 205-216, doi: 10.1016/S1474-4422(09)70016-X.
  36. Hannocks, M. J., Zhang, X., Gerwien, H., Chashchina, A., Burmeister, M., Korpos, E., Song, J., and Sorokin, L. (2019) The gelatinases, MMP-2 and MMP-9, as fine tuners of neuroinflammatory processes, Matrix Biol., 75-76, 102-113, doi: 10.1016/j.matbio.2017.11.007.
  37. Liu, Y., Wong, T. P., Aarts, M., Rooyakkers, A., Liu, L., Lai, T. W., Wu, D. C., Lu, J., Tymianski, M., Craig, A. M., and Wang, Y. T. (2007) NMDA receptor subunits have differential roles in mediating excitotoxic neuronal death both in vitro and in vivo, J. Neurosci., 27, 2846-2857, doi: 10.1523/JNEUROSCI.0116-07.2007.
  38. Szydlowska, K., and Tymianski, M. (2010) Calcium, ischemia and excitotoxicity, Cell Calcium, 47, 122-129, doi: 10.1016/j.ceca.2010.01.003.
  39. Kalia, L. V., Kalia, S. K., and Salter, M. W. (2008) NMDA receptors in clinical neurology: excitatory times ahead, Lancet Neurol., 7, 742-755, doi: 10.1016/S1474-4422(08)70165-0.
  40. Yang, Y., Li, Q., Miyashita, H., Yang, T., and Shuaib, A. (2001) Different dynamic patterns of extracellular glutamate release in rat hippocampus after permanent or 30-min transient cerebral ischemia and histological correlation, Neuropathology, 21, 181-187, doi: 10.1046/j.1440-1789.2001.00397.x.
  41. Krzyżanowska, W., Pomierny, B., Bystrowska, B., Pomierny-Chamioło, L., Filip, M., Budziszewska, B., and Pera, J. (2017) Ceftriaxone- and N-acetylcysteine-induced brain tolerance to ischemia: influence on glutamate levels in focal cerebral ischemia, PLoS One, 12, e0186243, doi: 10.1371/journal.pone.0186243.
  42. Magi, S., Piccirillo, S., Amoroso, S., and Lariccia, V. (2019) Excitatory amino acid transporters (EAATs): glutamate transport and beyond, Int. J. Mol. Sci., 20, 5674, doi: 10.3390/ijms20225674.
  43. Jiang, T., Jiao, J., Shang, J., Bi, L., Wang, H., Zhang, C., Wu, H., Cui, Y., Wang, P., and Liu, X. (2022) The differences of metabolites in different parts of the brain induced by Shuxuetong Injection against cerebral ischemia-reperfusion and its corresponding mechanism, Evid. Based Complement. Alternat. Med., 2022, 9465095, doi: 10.1155/2022/9465095.
  44. Pocock, J. M., and Kettenmann, H. (2007) Neurotransmitter receptors on microglia, Trends Neurosci., 30, 527-535, doi: 10.1016/j.tins.2007.07.007.
  45. Lori, A., Schultebraucks, K., Galatzer-Levy, I., Daskalakis, N. P., Katrinli, S., Smith, A. K., Myers, A. J., Richholt, R., Huentelman, M., Guffanti, G., Wuchty, S., Gould, F., Harvey, P. D., Nemeroff, C. B., Jovanovic, T., Gerasimov, E. S., Maples-Keller, J. L., Stevens, J. S., Michopoulos, V., Rothbaum, B. O., Wingo, A. P., and Ressler, K. J. (2021) Transcriptome-wide association study of post-trauma symptom trajectories identified GRIN3B as a potential biomarker for PTSD development, Neuropsychopharmacology, 46, 1811-1820, doi: 10.1038/s41386-021-01073-8.
  46. Andersson, O., Stenqvist, A., Attersand, A., and von Euler, G. (2001) Nucleotide sequence, genomic organization, and chromosomal localization of genes encoding the human NMDA receptor subunits NR3A and NR3B, Genomics, 78, 178-184, doi: 10.1006/geno.2001.6666.
  47. Chatterton, J. E., Awobuluyi, M., Premkumar, L. S., Takahashi, H., Talantova, M., Shin, Y., Cui, J., Tu, S., Sevarino, K. A., Nakanishi, N., Tong, G., Lipton, S. A., and Zhang, D. (2002) Excitatory glycine receptors containing the NR3 family of NMDA receptor subunits, Nature, 415, 793-798, doi: 10.1038/nature715.
  48. Mastroiacovo, F., Moyanova, S., Cannella, M., Gaglione, A., Verhaeghe, R., Bozza, G., Madonna, M., Motolese, M., Traficante, A., Riozzi, B., Bruno, V., Battaglia, G., Lodge, D., and Nicoletti, F. (2017) Genetic deletion of mGlu2 metabotropic glutamate receptors improves the short-term outcome of cerebral transient focal ischemia, Mol. Brain, 10, 39, doi: 10.1186/s13041-017-0319-6.
  49. Gulyaeva, N. V. (2021) Glucocorticoid regulation of the glutamatergic synapse: mechanisms of stress-dependent neuroplasticity, J. Evol. Biochem. Physiol., 57, 564-576, doi: 10.1134/S0022093021030091.
  50. Gulyaeva, N. V. (2022) Neuroendocrine control of hyperglutamatergic states in brain pathologies: the effects of glucocorticoids, J. Evol. Biochem. Physiol., 58, 1425-1438, doi: 10.1134/S0022093022050131.
  51. Neumann, S., Boothman-Burrell, L., Gowing, E. K., Jacobsen, T. A., Ahring, P. K., Young, S. L., Sandager-Nielsen, K., and Clarkson, A. N. (2019) The delta-subunit selective GABA a receptor modulator, DS2, improves stroke recovery via an anti-inflammatory mechanism, Front. Neurosci., 13, 1133, doi: 10.3389/fnins.2019.01133.
  52. Hoque, A., Hossain, M. I., Ameen, S. S., Ang, C. S., Williamson, N., Ng, D. C. H., Chueh, A. C., Roulston, C., and Cheng, H.-C. (2016) A beacon of hope in stroke therapy-Blockade of pathologically activated cellular events in excitotoxic neuronal death as potential neuroprotective strategies, Pharmacol. Ther., 160, 159-179, doi: 10.1016/j.pharmthera.2016.02.009.
  53. Balakrishnan, K., Hleihil, M., Bhat, M. A., Ganley, R. P., Vaas, M., Klohs, J., Zeilhofer, H. U., and Benke, D. (2022) Targeting the interaction of GABAB receptors with CaMKII with an interfering peptide restores receptor expression after cerebral ischemia and inhibits progressive neuronal death in mouse brain cells and slices, Brain Pathol., 33, e13099, doi: 10.1111/bpa.13099.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2023